2022《Nature Plants》石菖蒲基因组为早期单子叶植

2022年7月14日，中科院武汉植物园王青锋/陈进明团队在植物学顶级期刊Nature Plants（IF=17.3519）上发表了题为“The slow-evolving Acorus tatarinowii genome sheds light on ancestral monocot evolution”的研究论文，该研究通过构建高质量的石菖蒲基因组，比较分析了代表性单子叶植物的全基因组进化，构建了单子叶植物的祖先核型，并揭示了早期单子叶植物适应湿地或水生栖息地的分子机制，从而为单子叶植物的起源和多样性研究提供了新见解。

单子叶植物是开花植物中最重要的分支之一，其物种多样性约占被子植物的21%。依据化石记录，有学者认为单子叶植物起源于水生环境，但这需要来自古生物学或遗传学的支持。菖蒲目（ Acorales ）是单子叶植物中现存的最早分支，与其他所有单子叶植物互为姐妹类群，是研究早期单子叶植物的理想材料，通过构建高质量的菖蒲目基因组可为单子叶植物起源研究提供新见解。此外，重塑核型进化、分析WGD或多倍化对单子叶植物进化的影响，也是揭示单子叶植物进化历程的重要分析内容。

通过 PacBio和Hi-C测序，研究者构建的石菖蒲基因组大小为415.18 Mb，Contig N50=961.57 Kb，并将379.11 Mb的序列锚定到 12 条染色体上。石菖蒲基因组中重复序列占比为42.12%，共包括28241个蛋白编码基因。

基于种内共线性、Ks分析，研究者证实了石菖蒲仅发生一次WGD事件；此外，石菖蒲存在明显的亚基因组优势（亚基因组表达差异、转座子密度等）。

图1 Genome assembly and a WGD of Acorus

通过与其它单子叶植物进行比较分析，研究者发现石菖蒲共线性区域数量多、衰减慢，氨基酸序列替换率也最为缓慢，这些证据表明，在所有已测序的单子叶植物基因组中，石菖蒲具有最保守的基因组结构。研究者进一步确定了序列替换率和WGDs与单子叶植物间的共线衰减率呈负相关，这可能是石菖蒲基因组结构演化相对较慢的原因；但共线衰减率与基因组大小间没有显著相关性，这表明基因组的重复部分不会显著影响单子叶植物之间的基因组结构或基因顺序保持。此外，通过与代表性单子叶植物和外群（莲）的比较基因组分析，研究者发现表观遗传调控、基因表达、基因长度和外显子数是约束石菖蒲基因组结构演化的重要因素。

图2 石菖蒲共线性衰减率和替换率最低 Syntenic gene retention in five outgroups

基于石菖蒲和其它单子叶早期分支物种，研究者利用“六步法”，对已发表的单子叶植物pre-τ AMK（祖先核型）进行了更新，AMK染色体数由2n=10替换到更早期的2n=12。基于新的祖先核型，研究者重构了单子叶植物早期的核型演化过程：单子叶祖先AMK（2n=12）通过谱系特异性WGD形成了石菖蒲基因组，以达到2n=24染色体中间体，然后通过12次融合达到12条现代染色体。此外，研究者基于比较基因组学的进化场景揭示了自AMK以来的单子叶植物古史，其中石菖蒲是其他现存单子叶植物的姊妹，其核型与AMK最为相似。

图3 单子叶植物祖先核型AMK的重构 Monocot genome evolution from the inferred AMK

单子叶植物作为一个单系类群，具有独特的表型，如平行叶脉、短命初根和茎中分散的维管束。基于基因家族比较和转录组分析，研究者确定了一系列的重要基因家族演化事件：例如与拟南芥相比，DOT3基因在单子叶植物和睡莲目植物中发生丢失，这与上述类群平行/掌状叶脉和初生根（主根）的退化相关；COG2132低磷酸根1（LPR1）和低磷酸根2（LPR2）的扩展，在早期单子叶植物适应水生生活方式中发挥了重要作用。总之，研究者揭示了早期单子叶植物形态演化和环境适应性的分子机制。

图4 DOT3基因的丢失促进了早期单子叶植物叶和根的退化

综上所述，本研究构建了高质量的石菖蒲基因组，解析了石菖蒲基因组进化缓慢的原因，更新了单子叶的祖先核型AMK，揭示了早期单子叶植物的形态演化和环境适应性，为单子叶植物的起源和多样性研究提供了新见解。